Manusia dan iblis adalah dua sisi mata uang yang sama, begitu pula Assiah dan Gehenna, dunianya masing-masing. Satu-satunya cara untuk melakukan perjalanan antar alam adalah dengan cara kerasukan, seperti dalam cerita hantu. Namun, Setan, penguasa Gehenna, tidak dapat menemukan pasukan yang cocok untuk dimiliki dan karena itu, tetap terpenjara di dunianya. Dalam upaya putus asa untuk menaklukkan Assiah, dia mengirim putranya sebagai gantinya, bermaksud agar dia akhirnya tumbuh menjadi kapal yang mampu dimiliki oleh raja iblis.
Ao no Exorcist mengikuti Rin Okumura yang tampak seperti remaja biasa yang agak merepotkan — sampai suatu hari dia disergap oleh setan. Dunianya menjadi terbalik ketika dia menemukan bahwa dia sebenarnya adalah putra Setan dan bahwa ayah iblisnya ingin dia kembali sehingga mereka dapat menaklukkan Assiah bersama. Tidak ingin bergabung dengan raja Gehenna, Rin memutuskan untuk memulai pelatihan menjadi seorang pengusir setan sehingga dia bisa bertarung membela Assiah bersama saudaranya Yukio.
